For seksten år siden ofret de mektige trollmennene fra den Magiske Dimensjon seg i kampen mot Det Onde. Nå er skjebnen til kongeriket i hendene på en ung jente: Bloom, feen av Dragens Flamme. Med god hjelp av sine Winx Club venninner, påtar Bloom seg den største utfordringen av alle: gå inn i dypet til den mørke dimensjonen for å bekjempe det onde så hun kan bringe sine foreldre tilbake til livet og løse mysteriet rundt sin egen opprinnelse. Kan Bloom og hennes følgesvenner beseire skapningene fra hennes verste mareritt og finne den siste kongen av Domino?