Dette er fortællingen om fiskepigen Ponyo, som forelsker sig i menneskedrengen Sosuke, og om hvordan en 5-årig dreng opfylder det smukkeste af alle ønsker; at beskytte Ponyo i al fremtid. Det er en vidunderlig fortælling om venskab, kærlighed og enorme eventyr, som delvist er baseret på HC Andersens "Den lille havfrue". Det er også Miyazakis første fim udført i akvarelteknik.