Uusi tarina seuraa kryptoeläintieteellisen viraston sankarillisia otteita, kun sen jäsenet kohtaavat jumalattoman kokoisia hirviöitä, mukaan lukien mahtavan Godzillan taistelemassa Mothran, Rodanin sekä pahimman vastustajansa kolmipäisen King Ghidorahin kanssa. Kun nämä muinaiset superlajit – joita pidettiin pelkkinä myytteinä – nousevat jälleen, ne kaikki tavoittelevat luomakunnan kruunua ja uhkaavat samalla ihmiskunnan olemassaoloa.